Das Lehrbuch-Beispiel für die adaptive Radiation sind die Darwinfinken auf Galapagos: Wenige Individuen einer Art verschlägt es auf eine Insel (oder ein anderes isoliertes Biotop), dort spalten sie sich über die Jahrtausende dann in mehrere Arten auf und besetzen unterschiedliche ökologische Nischen. Miguel Vences, einer unserer meistzitierten Köpfe im aktuellen Ranking zur Evolutionsforschung, interessiert sich vor allem für Amphibien und Reptilien. Ursprünglich Taxonom in einem Naturkundemuseum, forscht er derzeit am Zoologischen Institut der TU Braunschweig – und ist häufig auf Reisen. Zum Beispiel auf Madagaskar, einer Insel, auf der sich ebenfalls Arten nach Vorbild der Darwinfinken aufgespalten haben. Etwa bei Fröschen der Familie Mantellidae.
Laborjournal: Erwachsene Froschlurche sehen ja recht unterschiedlich aus – sie kommen in allen Farben vor, leben an Land, im Wasser oder auf Bäumen. Kaulquappen hingegen scheinen auf den ersten Blick eher unspektakulär; eben irgendein Larvenstadium mit Kiemen. Tatsächlich sind aber auch Kaulquappen an unterschiedliche Bedingungen angepasst. Die einen überleben in kleinen Pfützen in praller Sonne, andere bewohnen große Gewässer und schützen sich mit Gift vor Fressfeinden. Den Larven einiger tropischer Frösche genügt ein winziges Wasserreservoir in einem Pflanzenblatt, bei manchen Arten entwickeln sie sich sogar komplett im Ei zum fertigen Frosch. Bei genauerem Hinsehen sind also auch die Kaulquappen recht vielfältig.
Miguel Vences: Kaulquappen sind lange Zeit viel zu sehr ignoriert worden. Man muss ja bedenken, dass bei den meisten Fröschen das Überleben in diesem Stadium am meisten unter Druck steht, und dass dort die Selektion am stärksten wirkt. Wenn wir in die Tropen schauen: Dort haben die adulten Frösche eigentlich sehr ähnliche Nischen. Sie fressen das Gleiche und bewohnen dieselben Habitate – wahrscheinlich ohne sich dabei viel Konkurrenz zu machen. Also gibt es da auch keinen Druck, sich ökologisch zu differenzieren.
Die Kaulquappen hingegen müssen wachsen und sind häufig mit Ressourcen-Knappheit konfrontiert – nur die wenigsten schaffen es bis zur Metamorphose. Schaut man genau hin, dann sind Kaulquappen ganz extrem differenziert, mit den verrücktesten Anpassungen. Generell sind sie Pflanzenfresser – ganz im Gegensatz zu den adulten Fröschen. Doch Pflanzenfresser, das kann alles Mögliche bedeuten. Es gibt Kaulquappen, die graben sich ein und ernähren sich von Detritus [tote, organische Materie]. Andere haben einen Trichter ausgebildet und fressen an der Wasseroberfläche. Und einige Kaulquappen sind sekundär wieder fleischfressend geworden und jagen andere Kaulquappen. Da sehen wir also große Unterschiede.
Sie sind nun der Frage auf den Grund gegangen, wie dieser Selektionsdruck wirkt. Bestimmen die gleichen Gene jeweils sowohl die Morphologie der Larve als auch des adulten Frosches? In diesem Fall spricht man von „Phasen-Pleiotropie“, und dann müsste die Evolution der Kaulquappen-Morphologie an die Evolution der adulten Frosch-Morphologie gekoppelt sein. Denn eine genetische Veränderung würde sich dann ja auf beide Stadien auswirken.
Vences: Genau das würde man erwarten. Und es gab im Jahr 2000 sogar eine relativ prominente Veröffentlichung, wonach die Evolution der Kaulquappe und der Adult-Stadien aneinander gekoppelt sein sollte (PNAS, 97: 6585–90). Die Beobachtung war damals: Wenn sich beispielsweise auf verschiedenen Kontinenten unabhängig Baumfrösche entwickeln, haben sie auch eine ähnliche Kaulquappen-Form. Ebenso sahen die Larven verschiedener untersuchter Bachfrösche mehr oder weniger gleich aus. Die Autoren haben damals keinen Mechanismus vorgeschlagen. Aber die Beobachtungen würden nahelegen, dass es pleiotrope Gene gibt, die zum Beispiel immer dann bei der Kaulquappe einen hohen Flossensaum formen, wenn sie auch die Entwicklung zu einem kletternden Frosch steuern. Das ist seither kaum hinterfragt worden.
Sie sehen die Schlussfolgerungen von damals aber kritisch, oder?
Vences: Die Stichprobe war nicht sehr groß, die Autoren hatten nur wenige Arten untersucht. Hätte man Leute gefragt, die sich mit Entwicklungsbiologie beschäftigen, wären die sicher auch eher skeptisch gewesen. Deswegen wollten meine frühere Doktorandin Katharina Wollenberg Valero – jetzt Lecturer an der Universität Hull – und ich uns das noch mal genauer anschauen; und zwar mit einer ganzen Radiation und mit modernen statistischen Methoden. Dabei kam heraus, dass solch eine Kopplung anscheinend überhaupt nicht stattfindet. Plakativ gesagt: Wenn ich ein Baumfrosch bin, kann ich alle möglichen Kaulquappen-Formen haben.
Diese Ergebnisse haben Sie 2017 in Nature Communications (8:15213) vorgestellt. Da hatten Sie zunächst einmal Transkriptome von Kaulquappen und adulten Tieren verglichen, und zwar einmal bei Xenopus laevis, dem typischen Krallenfrosch aus dem Labor; und dann beim viel weiter entfernten Mantidactylus betsileanus. Letzterer ist ein Vertreter der Mantelliden oder Madagaskar-Frösche. Was kam bei der Transkriptom-Analyse heraus?
Vences: Tatsächlich werden die meisten Gene in beiden Lebensphasen exprimiert. Schauen wir uns jetzt aber speziell die Morphologie-relevanten Gene an, die ja höchstwahrscheinlich etwas damit zu tun haben, wie die Kaulquappe und wie der adulte Frosch aussieht, ergibt sich ein anderes Bild. Beim Krallenfrosch sind nur 1,6 Prozent der in beiden Stadien exprimierten Gene für die Morphologie relevant. Dieser Prozentsatz liegt aber deutlich höher bei den Transkripten, die entweder nur in der Kaulquappe oder nur im adulten Frosch vorkommen, nämlich zwischen acht und zehn Prozent.
Bei Mantidactylus lag der Prozentsatz exprimierter Morphologie-Gene in der Kaulquappe bei 55 Prozent, im adulten Frosch bei 25 Prozent und für beide Stadien gemeinsam bei nur 16 Prozent. Auch hier sind also die meisten Morphologie-Gene nur in einem der beiden Stadien exprimiert.
Vences: Daher können wir schlussfolgern, dass die meisten dieser Gene, die mit der Morphologie im Zusammenhang stehen, wahrscheinlich Stadium-spezifisch sind. Somit können diese unterschiedlichen Gene dann natürlich auch unterschiedlichen Selektionsdrücken ausgesetzt sein. Anders gesagt: Die Selektion kann unabhängig bei Kaulquappe und Adultstadium agieren.
Die Madagaskar-Frösche haben durch adaptive Radiation auf der Insel zahlreiche Arten hervorgebracht. In Ihrer Arbeit wollten sie hierzu überprüfen, ob das Aussehen der Kaulquappen die Verwandtschaft widerspiegelt oder nicht.
Vences: Dafür sind wir von einem genetischen Stammbaum der Madagaskar-Frösche ausgegangen und haben darauf dann die Veränderung der morphologischen Merkmale geplottet. Da zeigt sich, dass das Erscheinungsbild der adulten Form gerade nicht an das der Larvalform gekoppelt ist. Zum Beispiel sehen in der Gattung Boophis die adulten Tiere alle ziemlich gleich aus. Die Kaulquappen aber sind zum Teil vollkommen unterschiedlich. Die haben mitunter starke Transformationen im Erscheinungsbild durchgemacht, ohne dass sich das auf die Morphologie der Adulttiere ausgewirkt hätte.
Nun wäre natürlich spannend zu erfahren, was genau die in den Lebensphasen unterschiedlich exprimierten Gene steuern. In Ihrem Paper sind auch ein paar konkrete Signalwege genannt, in denen sich Gene unterscheiden. Zum Beispiel der KEGG-Pathway, der bei der Osteoklasten-Differenzierung eine Rolle spielt. Können Sie daraus auch konkrete Schlussfolgerungen ziehen, wie diese Gene die Morphologie bei Kaulquappe oder Frosch beeinflussen?
Vences: Ich glaube, das geht zu sehr ins Detail. Wir sind da ohnehin schon am Rand der Spekulation und haben erstmal nur versucht, Hinweise in den Genexpressionsdaten zu finden. Zum aktuellen Zeitpunkt würde ich da ungern weiter mutmaßen, was diese Gene wirklich machen. Unser Paper ist sozusagen eine Anregung für weitere Hypothesen und zukünftige Arbeiten – mit all den Problemen, mit denen man eben bei Nicht-Modellorganismen konfrontiert ist. Vielleicht hat man irgendwann sogar Kandidaten-Gene, die man gezielt bei Mantelliden oder einer anderen Frosch-Radiation ausknocken kann. Derzeit sind wir davon aber noch weit entfernt, einfach weil Amphibien teilweise irrsinnige Genomgrößen haben. Das kann man nicht mal eben für ein paar hundert Euro durchsequenzieren. Bald wird das vielleicht möglich sein, doch noch kämpfen wir bei den Fröschen mit vielen Handicaps, wenn wir Hypothesen zu einzelnen Genen wirklich testen wollen.
Die Fragen stellte Mario Rembold